Comment l'évolution sélectionne-t-elle les "individus" les plus aptes lorsqu'il s'agit d'écosystèmes composés d'hôtes et de leurs microbiomes ? Les biologistes débattent de la nécessité de réviser les théories.

La science du microbiome a révélé la profonde interdépendance des animaux et des plantes avec leurs partenaires microbiens, ce qui a suscité des appels à un élargissement de la théorie de l'évolution.

Le crépuscule tombe sur la plaine de Tanzanie. Alors que le ciel devient d'un violet plus profond, une hyène tachetée solitaire se réveille. Elle trotte le long de la frontière du territoire de son clan, marquant la limite avec une pâte aigre sous sa queue. Elle renifle la brise qui passe, à la recherche de mâles itinérants désireux de s'accoupler, sans prêter attention aux gargouillements de son estomac dus aux restes de la chasse de la nuit précédente ou à la démangeaison sur son flanc. La hyène solitaire choisit ce qu'elle fera ensuite pour gagner sa vie.

Sauf qu'elle n'est pas seule. La pâte qu'elle sécrète n'est pas produite par ses propres cellules mais par des milliards de bactéries logées dans ses glandes odorantes. Les odeurs que dégage la brise des partenaires potentiels proviennent également de concoctions microbiennes uniques. Les diverses bactéries qui peuplent son intestin l'aident à décomposer son repas. D'autres aident son système immunitaire à repousser les hordes de parasites et d'agents pathogènes qui tentent d'envahir sa peau et ses autres tissus.

Qui, précisément, essaie de survivre dans la plaine tanzanienne ? Peut-on considérer les destins de la hyène et des microbes qui l'habitent de manière indépendante ? Ou bien leur interaction forme-t-elle quelque chose de nouveau, plus grand que chaque partie prise séparément ?

"Nous avons sous-estimé la contribution potentielle des microbes aux traits que nous étudions depuis des décennies ou des siècles", a déclaré Kevin Theis, un microbiologiste de l'université d'État de Wayne qui étudie les microbes fabricants de pâte de la hyène. "Si les gènes de ces traits importants se trouvent en fait dans le microbiome et non dans l'animal lui-même, alors nous devons adopter une approche systémique et considérer le système hôte-microbe dans son ensemble."

Kevin Theis, microbiologiste à la Wayne State University, estime que la science de l’évolution doit examiner les systèmes hôte-microbe dans leur ensemble.

Si vous regardez de près n'importe quelle plante ou n'importe quel animal, vous découvrirez une multitude de bactéries, de champignons et de virus formant un écosystème complexe et interconnecté. Une récente explosion de la recherche révèle à quel point nous dépendons de nos modèles microbiens pour assurer le fonctionnement de notre corps, ce qui soulève de profondes questions sur la signification de l'identité individuelle.

On a longtemps supposé que les fonctions vitales telles que la digestion et l'immunité étaient du ressort des organismes individuels, car les capacités se développaient et s'affinaient au fil de l'évolution par sélection naturelle - la survie et la reproduction différentielles des individus. Mais si notre corps est moins une autocratie de cellules identiques qu'une coalition de multitudes, comment pouvons-nous expliquer son évolution ?

Certains biologistes appellent à une mise à jour radicale de la théorie de l'évolution, arguant que les idées dominantes, développées à partir de l'étude d'organismes plus grands et plus faciles à comprendre, ne s'adaptent pas bien à ce nouveau monde. D'autres soutiennent que la théorie existante doit simplement être appliquée avec plus de soin. Tous s'accordent à dire que les mondes micro et macro sont inéluctablement interdépendants et que les biologistes doivent explorer la frontière de leurs interconnexions.

Jamais seuls

"Nous n'avons jamais été des individus", proclamait en 2012 dans The Quarterly Review of Biology un article de Scott Gilbert, biologiste du développement au Swarthmore College, et de ses collègues. Cette affirmation audacieuse faisait écho à des appels précédents en faveur d'une reconceptualisation des organismes complexes en tant que nouveaux types d'individus - les holobiontes. Le terme holobionte englobe un animal ou une plante hôte et tous les microbes qui le composent. Tous les gènes d'un holobiont, appartenant à l'hôte ou aux microbes, constituent l'"hologénome".

Les holobiontes et les hologénomes sont des "réalités incontestables de la nature", ont écrit Theis et ses collègues dans la revue mSystems. Les hologénomes contiennent beaucoup plus de gènes que le seul génome de l'hôte, et comme au moins une fraction des gènes microbiens a une incidence significative sur la survie et la reproduction de l'hôte, nous devons considérer l'hologénome comme une unité de sélection possible si nous voulons comprendre l'évolution de l'holobionte.

"Avant tout, je considère l'holobiont et l'hologénome comme des définitions structurelles", a déclaré Seth Bordenstein, biologiste de l'évolution à l'université Vanderbilt. Avec d'autres chercheurs, Bordenstein soutient qu'un nouveau langage est nécessaire pour désigner cette entité, étant donné l'omniprésence des microbes associés à l'hôte dans la nature. "Nous acceptons le chromosome ou le génome comme des structures. Le niveau supérieur est l'hologénome", a-t-il déclaré.

Seth Bordenstein, biologiste évolutionniste à l’Université Vanderbilt, soutient que l’omniprésence des microbes associés à l’hôte dans la nature suggère que les « holobiontes » doivent être reconnus comme des unités significatives.

"La question secondaire est : L'hologénome est-il important ?", poursuit-il. Personne ne sait quelle proportion du microbiome influencera l'aptitude de l'hôte ; beaucoup d'entre eux ne sont sûrement que des passagers. Mais s'il existe un certain degré de coopération - par exemple, si l'hôte fournit un abri ou des nutriments à certains microbes qui, en retour, métabolisent des produits que l'hôte ne peut pas fabriquer lui-même - alors ils sont plus que deux organismes occupant le même espace. Ils sont, dans une certaine mesure, fonctionnellement intégrés. Et cela soulève la question de savoir si l'hologénome peut également avoir une importance sur le plan de l'évolution.

Plus l'intégration est étroite, plus les destins de l'hôte et du microbe sont étroitement liés. Pour ces holobiontes, dit Bordenstein, on ne peut pas comprendre l'évolution du génome de l'hôte ou des génomes microbiens de manière isolée, car la communauté des organismes dans son ensemble façonne les caractéristiques de l'individu. "Nous devons comprendre ce que les microbes fabriquent, ce que l'hôte fabrique et potentiellement comment ces produits fonctionnent ensemble", a-t-il déclaré. Selon lui, l'holobiont est plus que la somme de l'hôte et des microbes. De leur interaction émerge une entité cohérente sur laquelle la sélection naturelle pourrait agir aux côtés d'autres unités de sélection, comme l'individu ou le gène.

Les partisans de ce concept hologénomique de l'évolution affirment que s'il existe une fidélité entre les générations d'hôtes et de microbes, alors l'holobionte incarne la réunion de nombreuses lignées évolutives disparates en un être singulier, une coalition de plusieurs qui contribue à l'intégrité fonctionnelle de l'ensemble. Ce n'est qu'en considérant l'holobiont comme une entité unique capable d'être façonnée comme une unité par la sélection naturelle que nous pouvons donner un sens à ses complexités.

Variation et héritabilité

Que peut signifier l'évolution d'un holobiont par la sélection naturelle ? Comment des traits émergeant de l'holobiont dans son ensemble, plutôt que d'une ligne individuelle de cellules, peuvent-ils être "choisis" par la nature et se répandre dans la population ? La recette classique de l'évolution par sélection naturelle commence par une population d'individus présentant des caractéristiques variables qui influent sur le nombre de descendants viables qu'ils sont susceptibles d'avoir. Ces caractéristiques doivent être héritables, c'est-à-dire transmises avec une certaine fidélité de génération en génération. Une caractéristique pourrait hypothétiquement doubler la durée de vie et le nombre de descendants d'un individu chanceux, mais si cette caractéristique n'est pas transmise, c'est une impasse sur le plan de l'évolution.

Lucy Reading-Ikkanda/Quanta Magazine

Les holobiontes répondent-ils à ces critères d'entités évolutives ? Les microbes et les génomes des hôtes peuvent interagir d'une manière qui affecte profondément l'aptitude de l'hôte. Mais la question de savoir si nous héritons de notre microbiome de la même manière que nous héritons de notre génome reste un point de discorde.

Les parents transmettent effectivement des microbes à leur progéniture. Par exemple, les femelles de certaines espèces de punaises puantes nichent une boulette fécale près des œufs fraîchement pondus pour servir de premier repas aux larves, leur inoculant ainsi le microbiome intestinal de leur mère. En général, les bébés humains qui ne naissent pas par césarienne acquièrent les microbes vaginaux de leur mère en route vers le monde extérieur. Les microbes de la mère déteignent également sur le bébé par le contact étroit et l'allaitement. Bien que la communauté microbienne finisse par changer à mesure que l'enfant évolue plus librement dans le monde, ces premiers microbes jouent un rôle majeur dans le développement du système immunitaire.

Tout le microbiome n'est pas transféré des parents à la progéniture, mais selon Bordenstein, ce n'est pas une fatalité. "Personne, à ma connaissance, ne s'attend à ce que le microbiome soit hérité dans son intégralité, fidèlement", a déclaré Bordenstein. Mais si une partie importante de celui-ci l'est, lui et d'autres affirment que ces interactions et leur évolution pourraient être comprises comme une unité de sélection.

Des trous dans les hologénomes

D'autres chercheurs pensent que le concept d'évolution de l'hologénome étend la notion d'unité de sélection jusqu'au point d'incohérence. "Ce n'est pas parce que les microbes sont là avec un organisme à un moment donné qu'ils constituent une unité de sélection, surtout s'ils ne sont pas transmis verticalement", a déclaré Joan Strassmann, biologiste évolutionniste à l'université Washington de Saint-Louis, qui étudie les microbes.

"Je ne veux pas affirmer avec force que la transmission verticale est absolument nécessaire, mais c'est certainement le mécanisme le plus susceptible de conduire à l'évolution cumulative du partenariat dans son ensemble", a déclaré Derek Skillings, un philosophe de la biologie à l'Université de Pennsylvanie et au City College de New York.

Skillings et d'autres critiques soutiennent qu'il n'y a tout simplement pas assez de preuves de la transmission verticale des symbiotes pour permettre à l'holobiont d'être un individu évolutif cohérent. De nombreux microbes d'un hôte sont acquis à partir de l'environnement extérieur, et non de ses parents. Même lorsque l'environnement est partagé, il y a peu de raisons de supposer que les microbes d'un parent seront transmis à sa progéniture. Même s'il s'agit des mêmes types de microbes, la ligne directe de transmission verticale est toujours nécessaire pour former un individu évolutif.

Ce n'est pas parce que les microbes sont présents dans un organisme à un moment donné qu'ils constituent une unité de sélection ...

Joan Strassmann, Université de Washington à St. Louis

Skillings soutient en outre que la cooccurrence répétée d'espèces dans la nature n'implique pas qu'elles aient des intérêts communs. Prenons l'exemple d'un hôte et d'un parasite en conflit perpétuel : À chaque génération, ils se retrouvent et tentent de se subvertir mutuellement. On pourrait même imaginer une lignée familiale d'hôtes infectés par la même lignée familiale de parasites. Néanmoins, aussi persistante que soit cette relation, Skillings soutient que l'on ne peut la comprendre qu'en considérant les intérêts de chaque lignée séparément. Les partisans du concept d'hologénome reconnaissent que la coopération, le conflit et même la neutralité peuvent influencer l'évolution de l'holobiont, ce qui fait que le désaccord porte moins sur les faits que sur la manière de les aborder.

M. Strassmann fait valoir qu'en se concentrant uniquement sur ce qui se passe dans l'holobiont, on passe à côté d'une grande partie de l'histoire des microbes. De nombreux microbes associés à l'hôte passent une grande partie de leur vie en dehors de leur hôte, dans un environnement où ils sont soumis à des pressions de sélection très différentes. L'idée de l'holobiont, dit-elle, met des œillères sur notre compréhension de l'évolution de ces microbes, en concentrant l'attention sur l'environnement de l'hôte et en négligeant d'autres habitats qui pourraient façonner le caractère d'un microbe.

Les détracteurs des théories centrées sur l'holobionte ne nient pas l'importance d'étudier les interconnexions entre les microbes et les hôtes, mais ils pensent que le cadre de l'holobionte est presque toujours trompeur. Ils considèrent l'holobionte comme une communauté écologique, et non comme un individu évolutif. Le fait de savoir que les relations symbiotiques avec les microbes sont importantes "ne signifie pas que nous devons complètement oublier ce que nous savons sur le fonctionnement de l'évolution et de la sélection naturelle", a déclaré Strassmann.

Mais traduire les théories écologiques et évolutionnistes existantes dans ce nouveau monde microbien est plus facile à dire qu'à faire, met en garde Britt Koskella, biologiste à l'université de Californie à Berkeley. Beaucoup de ces théories ont été élaborées pour expliquer comment les plantes et les animaux interagissent et coexistent, et "il y a des aspects bien compris de l'écologie microbienne qui ne s'appliquent pas ici", a-t-elle déclaré.

Joan Strassmann, biologiste évolutionniste à l’Université Washington de St. Louis, pense qu’un concept hologénome de l’évolution pousse trop loin l’idée d’unités sélectionnables.

Prenons l'exemple de la succession écologique, un cadre permettant d'évaluer la manière dont une communauté se constitue au fil du temps. L'état d'une communauté végétale sur une nouvelle île, par exemple, peut dépendre beaucoup plus de l'ordre d'arrivée des espèces et des niches qu'elles occupent que de l'évolution locale des plantes, car l'évolution est généralement beaucoup plus lente.

Mais les bactéries évoluent beaucoup plus rapidement que les plantes et les animaux, et elles peuvent échanger des gènes instantanément par transfert horizontal de gènes. "Il faut maintenant envisager la possibilité qu'un microbe puisse arriver et, que ce soit par mutation ou par transfert horizontal, remplir toutes les niches disponibles avant que quelqu'un d'autre n'apparaisse", a déclaré Koskella. La succession bactérienne pourrait fonctionner de manière différente et contre-intuitive de la succession traditionnelle.

Selon Mme Koskella, d'autres différences doivent être prises en compte, notamment l'influence du système immunitaire de l'hôte sur son microbiome et la capacité des microbes à modifier dynamiquement leur environnement. Selon elle, les théoriciens doivent réfléchir aux hypothèses de base de leurs modèles et se demander si elles s'appliquent aussi bien aux microbes, et les empiristes doivent tester les prédictions de ces modèles. "Le dialogue entre les empiristes et les théoriciens est vraiment important", a déclaré Mme Koskella. "Les données sont tellement complexes, et nous allons très vite au-delà de l'intuition."

La résolution de questions empiriques, telles que la fréquence à laquelle une partie importante de l'holobiont est héritée et la stabilité des communautés d'une génération à l'autre, permettra d'affiner l'intuition et d'éclairer le travail théorique. "Nous pouvons continuer à poser des questions et à obtenir des données, mais sans théorie, vous ne savez pas vraiment comment commencer à interpréter ou à tester toute cette complexité", a déclaré Koskella.

C'est la chanson, pas le chanteur

Une idée radicale cherche à forger une troisième voie en retournant le problème dans tous les sens. Selon ses partisans, il ne faut pas se préoccuper de savoir quels sont les microbes qui interagissent ou s'ils sont transmis verticalement ou horizontalement. Il suffit de se concentrer sur les interactions, les processus métaboliques stables mis en œuvre par les différents acteurs microbiens.

Il faut se concentrer sur les interactions, les processus métaboliques stables mis en œuvre par les différents acteurs microbiens. "C'est la chanson, pas le chanteur", a déclaré W. Ford Doolittle, biologiste évolutionniste à l'université Dalhousie en Nouvelle-Écosse. Lui et son ancien collègue de Dalhousie, Austin Booth, sont à l'origine de cette idée et lui ont donné son nom, abrégé ITSNTS, en inversant le titre d'une chanson des Rolling Stones. Ils affirment que cette idée capture ce qui est si fascinant dans l'idée des holobiontes, à savoir les réseaux stables de modèles d'interaction entre des lignées disparates, sans leur attribuer une identité évolutive particulière. Au contraire, les processus eux-mêmes forment une sorte de lignée évolutive.

W. Ford Doolittle, biologiste de l’évolution à l’Université Dalhousie en Nouvelle-Écosse, est l’un des auteurs d’un nouveau concept évolutif dans lequel des modèles stables d’interactions métaboliques entre les hôtes et les microbes – mais pas nécessairement les organismes eux-mêmes – pourraient servir d’unité de sélection.

Doolittle et Booth partent de l'observation que les microbiomes intestinaux contiennent une grande diversité d'espèces et de souches dans de nombreux groupes taxonomiques bactériens, mais présentent une remarquable conservation des fonctions essentielles réalisées par ces organismes. Ces réseaux d'acteurs différents participent à des cycles métaboliques, dans lesquels un ensemble de bactéries convertit des nutriments en métabolites, qui sont récupérés par d'autres bactéries pour produire un métabolite différent, qui est utilisé par l'hôte, et le cycle continue. Nombre de ces étapes fonctionnelles peuvent être exécutées par une myriade de souches présentes dans l'intestin, ce qui rend une souche donnée potentiellement redondante. Mais le cycle lui-même se poursuit, quelles que soient les cellules qui le mettent en œuvre.

Doolittle illustre l'idée en utilisant le cycle de l'azote. L'azote atmosphérique passe par une série d'états chimiques grâce à un assortiment varié de bactéries, de plantes et de décomposeurs comme les champignons qui effectuent différentes réactions. Chaque étape du cycle peut être exécutée par d'innombrables espèces qui appartiennent toutes à une sorte de "guilde fonctionnelle", mais le processus lui-même reste remarquablement stable.

Une fois que ces réseaux existent, ils créent une niche que d'autres microbes peuvent occuper. Le cycle devient une sorte de structure à laquelle les différentes lignées peuvent s'accrocher, un moyen pour elles de gagner leur vie. "Si l'on fait le saut et que l'on considère ces réseaux d'interaction ... comme des populations d'entités, on peut commencer à les comprendre comme des unités de sélection", a déclaré Booth. "Cela bouleverse les façons traditionnelles de penser l'évolution. La base matérialiste des lignées est reléguée au second plan."

Doolittle et Booth comparent ce phénomène à la façon dont les chansons se perpétuent en tant qu'entités culturelles. "Il y a des chansons qui ont duré longtemps essentiellement parce que beaucoup de gens étaient heureux de les chanter", dit Doolittle. Les chanteurs individuels vont et viennent, mais même dans les cultures où la musique écrite et enregistrée n'existe pas, les chansons survivent en recrutant les talents appropriés dans les nouvelles générations. De même, une fois qu'un réseau métabolique existe, diverses lignées d'organismes peuvent évoluer pour réaliser certaines des interactions et certains des processus qui le définissent - et l'évolution peut soutenir cette association parce qu'il est égoïstement avantageux pour les individus, ou les gènes, au sein des diverses lignées de le faire.

La sélection des processus par la persistance différentielle est certainement une idée inhabituelle, mais pas sans précédent. L'évolution culturelle des idées sous la forme de "mèmes", bien que controversée, est considérée par beaucoup comme au moins plausible (le concept de mème a lui-même été inspiré par le concept biologique de gènes). Dans ce cas, l'idée ou le mème est l'interaction métabolique, et elle persiste en fonction de sa capacité à recruter des microbes pour la réaliser.

Il reste à voir dans quelle mesure ce cadre peut être utile pour étudier l'holobiont, et d'importants problèmes doivent encore être résolus. L'idée que la persistance différentielle est analogue à la reproduction différentielle peut sembler étrange à de nombreux biologistes de l'évolution, et la définition d'un réseau métabolique est encore loin d'être claire.

Un terrain fertile

Les discussions animées sur les fondements de l'évolution ne sont pas nouvelles. "L'évolution, si l'on considère l'histoire de cette idée, a toujours été assaillie par ce genre de débats", a déclaré M. Booth, faisant référence aux premiers débats visant à déterminer si l'évolution se déroulait progressivement ou par à-coups.

"On peut dire sans se tromper que la révolution microbienne a eu un impact considérable dans la mesure où elle a balayé un grand nombre d'idées traditionnelles, ou du moins les a présentées sous un jour nouveau", a ajouté M. Booth.

"Je pense que nous ne sommes qu'au début d'un domaine", a déclaré M. Bordenstein. Il rappelle les débuts de la génétique. "Ces premières questions étaient si basiques - qu'est-ce qu'un gène ? Comment les gènes sont-ils hérités ?" Les biologistes commencent tout juste à s'attaquer aux questions fondamentales des interactions microbe-hôte. "Qui est là ? Quelle est la complexité de l'holobionte et comment ses parties fonctionnent-elles ensemble ? Nous avons un siècle de travail devant nous pour le découvrir."

Strassmann est d'accord. "Il est vraiment important que nous continuions à nous parler. Nous avons tellement d'exploration à faire".

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Publié le 20 Novembre 2018 par Andrew Rae pour Quanta Magazine

À voir : 
INRAE : Un holobionte qu'est-ce-que c'est ? Et pourquoi INRAE s'y intéresse-t-il ?

Lien :
https://www.quantamagazine.org/should-evolution-treat-our-microbes-as-part-of-us-20181120/

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